Das Winckelmann-Museum befindet sich an der Stelle des Geburtshauses von Johann Joachim Winckelmann (1717-1768). Die ständige Ausstellung widmet sich dem Leben und Werk Winckelmanns, des Begründers der Klassischen Archäologie und Kunstgeschichte. Farbenfroh und spannungsvoll inszeniert, bietet sie neben den zahlreichen wertvollen Exponaten auch multimediale Stationen und eigene Kinderangebote. Der Ausstellungsbereich"8000 Jahre Kunst – das Mäzenaten-Museum" bietet in kleineren Sammlungskabinetten Kunstwerke und Künstlernachlässe quer durch die Kunstgeschichte, welche Mitglieder der Winckelmann-Gesellschaft dem Haus großzügig gestiftet haben. Außerdem zeigt das Museum mehrmals im Jahr Sonderausstellungen, oft mit internationaler Beteiligung. Im Kinder- und Familienmuseum „Unter dem Vulkan“ haben Kinder, Jugendliche und ganze Familien vielfältige Möglichkeiten, die Welt der Antike hautnah zu erleben und fast nebenbei zu lernen. Hier wird die Zeit des Antiken Roms interaktiv erfahrbar und lebendig.

Der Skulpturenhof lädt als stimmungsvoller Ort, ausgestattet mit Bronzen und Steinskulpturen, zum Verweilen ein. Im Außengelände steht das größte begehbare Trojanische Pferd der Welt einen herrlichen Blick über die Stadt. Zu erleben gibt es unter anderem auch ein Hörtheater, eine Spielstraße, ein Labyrinth und das Archäologencamp. Entspannung finden die Besucherinnen und Besucher im Museumsgarten, ausgestattet mit Skulpturen und einem Götterzelt.

Das Museum ist weitgehend barrierefrei. Die Obergeschosse werden durch einen Fahrstuhl erschlossen. Die Winckelmann-Ausstellung bietet für Blinde und Sehschwache taktile Orientierungspläne, einen Audioguide in deskriptiver Sprache, Tastexponate und Soundstationen.
Für Gehörlose steht im Foyer ein Tablet mit einer gebärdensprachlichen Einführung zur Verfügung.

Das Winckelmann-Museum ist seit 2000 in der Trägerschaft der Winckelmann-Gesellschaft.